Billy Crudup a New York-állambéli Manhasset szülötte (New York peremvárosa). Szülei még gyerekkorában elváltak, később újraházasodtak, majd másodszor is elváltak. Két testvére, Tommy és Brooks, szintén a filmszakmában dolgoznak, mindketten producerként. A család sokat költözködött, éltek Texasban és Floridában is, így a kis Billynek többször kellett iskolát váltania. De nem okozott számára gondot a beilleszkedés, mert folyton bohóckodott, ezért aztán hamar ki is derült, hogy van tehetsége az emberek szórakoztatásához. A floridai középiskolai évek után a New York-i Egyetem színház tagozatán folytatta tanulmányait, és Tom Stoppard Arcadia cím produkciójában debütált a Broadway-en.
Billy filmszínészi karrierjének kezdete a 90-es évek második felére tehető a Sleepers (Pokoli lecke) és az Inventing the Abbotts (Három a nagylány) egy-egy szerepe kapcsán. Az 1999-es Jesus` Son (Az élet kalandja) a Párizsi Filmfesztivál legjobb színésznek járó díját hozta meg neki.
A 2000-es évektől jelentősebb filmjei közé tartozik a Waking the Dead (Szerelmem szelleme), ami egy szerelmét elvesztő férfiről szól, az Almost Famous (Majdnem híres), mely a 70-es évek egy rockzenekarának életébe ad némi betekintést, a második világháborús Charlotte Gray, a Big Fish (Nagy Hal), ami valóság és fantázia köré szőtt családtörténet, a kosztümös Stage Beauty (Nőies játékok), mely Anglia utolsó női szerepeket alakító férfi színészének története, valamint a The Good Shepherd (Az ügynökség) Robert De Niro rendezésében.
Nagyobb filmjei, melyekben jelentősebb szerepeket osztottak rá, a szélesebb közönséghez is eljutottak; a Watchmen - Az őrzők egy népszer képregény adaptációja, a Public Enemies (Közellenségek) pedig a híres gengszter, John Dillinger történetét dolgozta fel, melyben ő J. Edgar Hoovert, a híres FBI igazgatót alakította.
Ezeken kívül fontosabb filmjei az utóbbi évekből az Eat, Pray, Love ( Ízek, imák, szerelmek), a Thin Ice, és a Too Big to Fail (Válság a Wall Streeten) című tévéfilm.
Annak ellenére, hogy Billy időről időre feltnik a vásznon, rendszeresen visszatér a színház világába. A The Elephant Man Broadway-előadás színészeként Tony-díjra jelölték, 2007-ben pedig meg is kapta az elismerést a The Coast of Utopia cím darabban nyújtott kiváló játékáért.
A New Yorkban élő színész magánéletét nem teszi ki a kirakatba és saját bevallása szerint nem akar sztár lenni. Nyolc évig tartó kapcsolata Mary-Louise Parkerrel is a színháznak köszönhető, 1996-ban a "Bus Stop" című Broadway darabban együtt játszottak. Szerelmükből 2004-ben egy fiú született, William Atticus, de ugyanebben az évben el is váltak útjaik, mikor Billy és filmes partnernője, Claire Danes egymásba szerettek (azóta ők is különváltak).
2014 - Rudderless
2013 - Glass Chin
2013 - Blood Ties
2012 - The Longest Week
2012 - The Watch / Kertvárosi kommandó
2011 - Too Big to Fail / Válság a Wall Streeten (tévéfilm)
2011 - The Convincer
2010 - Eat Pray Love / Ízek, imák, szerelmek
2009 - The Ballad of G.I. Joe (videó)
2009 - Public Enemies / Közellenségek
2009 - Watchmen / Watchmen - Az őrzők
2008 - Pretty Bird / Röppentyűöv
2007 - Dedication
2006 - The Good Shepherd / Az ügynökség
2006 - Mission: Impossible III / Mission: Impossible 3.
2005 - Trust the Man / Házasság a négyzeten
2004 - Stage Beauty / Nőies játékok
2003 - Big Fish / Nagy hal
2001 - Charlotte Gray
2001 - World Traveler / Az utazó
2000 - Almost Famous / Majdnem híres
2000 - Waking the Dead / Szerelmem szelleme
1999 - Jesus` Son / Az élet kalandja
1998 - The Hi-Lo Country
1998 - Without Limits / Korlátok nélkül
1998 - Snitch
1997 - Mononoke-hime / A vadon hercegnője (szinkronhang, angol verzió)
1997 - Grind
1997 - Inventing the Abbotts / Három a nagylány
1996 - Everyone Says I Love You / Varázsige: I Love You!
1996 - Sleepers / Sleepers - Sleepers - Pokoli lecke
1987 - General College (sorozat)
Írd le a véleményed erről a sztárról: